Laura und Carmilla konnten vor 5 Jahren der Apokalypse entkommen – und Carmilla ist wieder ein echter Mensch geworden. Sie haben sich in ihrem gemütlichen Appartment in Toronto eingelebt. Seitdem feilt Laura an ihren journalistischen Fähigkeiten während Carmilla sich an ihr unvampirisches, menschliches Leben gewöhnt. Doch als Carmilla auf einmal Anzeichen von „Re-Vampirisierung“ aufweist, stört das die häusliche Idylle. Denn plötzlich hat sie wieder eine Vorliebe für blutige Snacks oder ein paar unbeabsichtigte Bisse kann sie auch nicht zurückhalten. Gleichzeitig erlebt Laura bizarre und geisterhafte Träume. Das Paar muss die alten Freunde aus der Silas Universität zusammenrufen, um die unbekannte, übernatürliche Bedrohung aufzudecken. Es geht darum die Menschheit zu retten – und Carmillas Menschlichkeit.
Fortsetzung der YouTube-Erfolgsserie „Carmilla„, die fünf Jahre nach dem Ende der dritten Serienstaffel spielt.